O interceptador Yak-25 entrou em produção em 1954 e depois em serviço no ano seguinte. Era um monoplano com asas médias em flecha, sistema de trem de pouso bicíclico em tandem, aterrissadores auxiliares de equilíbrio e equipado com o radar RP-1D Izumrud.
De acordo com o site Airwar.ru, as tripulações gostavam do Yak-25. Era agradável de pilotar e tinha boas características de decolagem e pouso (nas palavras do piloto de teste do Instituto de Pesquisa da Força Aérea, V.S. Kipelkin, “manobra sozinho e pousa sozinho”), e sua cabine de comando era espaçosa e mais confortável do que os MiGs da época.
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Em 1959, apareceu o Yak-25RV (na Otan, Mandrake), uma versão de reconhecimento.
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O Yak-25RV era capaz de voar a uma altitude de 23.400 metros e estava equipado com um sistema de câmeras e sensores; o armamento era limitado a um único canhão Nudelman-Rikhter NR-23.
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O Mandrake, como os pilotos da Otan o chamavam, apresentava muitos problemas de ruído e vibração. Além disso, o equipamento eletrônico era austero. Mas permaneceu em serviço até 1974. Um pequeno número deles foi convertido em plataformas de pesquisa de contaminação radioativa, sendo designados como Yak-25RR. Em 1971, o interceptador Yak-25PA foi lançado, mas sem sucesso. Um bombardeiro nuclear tático, Yak-26, também foi desenvolvido, mas apenas nove protótipos acabaram sendo concluídos.
Em 1961, alguns exemplares foram convertidos em drones sob a denominação Yak-25RV-I e Yak-25RV-II.
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